Vào tháng 7 năm 2014, Walsh đã có trận ra mắt cấp cao cho Manchester City với tư cách là người dự bị trong chiến thắng 1–0 trước Notts County. Cô đóng một vai trò quan trọng trong đội vô địch Cúp Châu Lục 2014 của Man City và trở thành đội một thường xuyên vào cuối mùa giải. Vào tháng 6 năm 2015, cô đã ký hợp đồng cao cấp đầu tiên của mình với câu lạc bộ.[6] Vào ngày 9 tháng 11 năm 2016, Walsh ghi bàn thắng đầu tiên trong chiến thắng 1–0 trước Brøndby IF trong trận lượt đi vòng 16 đội của Champions League.[7] Hai ngày sau, cô gia hạn hợp đồng với Manchester City.[8]

Trước mùa giải 2019–20, Walsh đã đưa ra yêu cầu chuyển nhượng trong bối cảnh Olympique Lyonnais và Atlético Madrid quan tâm.[9] Vào ngày 29 tháng 7, cô đã rút lại yêu cầu chuyển tiền của mình.[10] Walsh đã bị phạt thẻ đỏ trực tiếp vì phạm lỗi với Kirsty Hanson trong trận thua 0-0 của Manchester City trước Manchester United tại League Cup vào ngày 20 tháng 10 năm 2019.[11] Walsh đã ký hợp đồng ba năm mới vào ngày 7 tháng 2 năm 2020.[12]